Лютеранская община создается в 1731 году в здании Первого кадетского корпуса.

Император Николай I приказывает перевести церковь в частное здание, однако велит выплачивать приходу средства из казны на наём. Тогда же единая община разделяется на немецкую и эстонскую.

Для растущей эстонской общины строится церковь Святого Иоанна на окраине города. Здание в псевдороманском стиле с большой шатровой колокольней становится центром притяжения всей эстонской диаспоры в столице и используется совместно с немецкой общиной.

Эстонская лютеранская община является крупнейшей в Петербурге и насчитывает несколько десятков тысяч членов. Приход владеет доходными домами, школой, богадельней, приютом для сирот и домовыми церквями.

Советская власть закрывает церковь. Здание перестраивают в конструктивистском стиле, колокольню сносят, устанавливают перекрытия между этажами. фасад штукатурят. На протяжении 20 века здесь размещается: ремесленное училище, строительные предприятия, дом культуры.

В 1993 году в Санкт-Петербурге регистрируется эстонская лютеранская община, насчитывающая 50 человек. Через четыре года после этого ей передают здание церкви Святого Иоанна. Приход становится частью Церкви Ингрии.

Церковь закрывается на полную реставрацию. Фасаду Яани Кирик возвращают исторический облик, восстанавливается колокольня.

После завершения реставрационных работ церковь открывается и освящается именем Святого Иоанна.

В церкви Святого Иоанна проходят концерты и экскурсии, приходские мероприятия и молодежные встречи. Здание привлекает внимание петербуржцев и гостей города, община постоянно растет.